Hijo de una famosa directora de casting, Mary Jo Slater, comenzó a trabajar a los nueve años en Broadway y participó en distintas obras, entrenamiento que lo preparó tanto para el drama como para la comedia.
Debutó en cine en La leyenda de Billie Jean (The Legend of Billie Jean) en 1985, pero comenzó a ser reconocido con su siguiente film, En nombre de la rosa (The Name of The Rose, 1986). En los años siguientes fue protagonista de una serie de películas juveniles de las cuales se destacó, por su realización, banda de sonido y la actuación del propio Slater, Suban el volumen (Pump Up the Volume, 1990).
Problemas varios con la ley por alcoholismo, drogas y violencia desdibujaron luego su carrera, e incluso tuvo que pagar su mala conducta con unos meses en la cárcel. En los últimos tiempo comenzó a recomponer su carrera, a lo cual ha contribuido su incipiente tarea de productor de films, como Violencia en la tempestad (Hard Rain, 1997), dirigida por Mikael Salomon, y la ópera prima de Peter Berg Malos pensamientos (Very Bad Things,1998), una comedia de humor muy negro.
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